CONTROLE BIOLÓGICO

ABSTRACT - The effect of Beauveria bassiana (strain IBCB 66), Metarhizium anisopliae (strain IBCB 121), Paecilomyces fumosoroseus (strain IBCB 141) and Lecanicillium (= Verticillium) lecanii (strain JAB 02) on Orius insidiosus adults were studied in acclimatized room at 25±1ºC, 70±10% RH and 12 hours fotophase. The predators were left in Petri dishes (9cm diameter) with filter paper treated with 1 mL of conidia suspensions (1.0 × 10⁶; 0.5 × 10⁷; 1.0 × 10⁷; 0.5 × 10⁸ e 1.0 × 10⁸ conidia/mL). In the control sterilized water was added (1 mL) in the filterpaper. The plates were covered with plastic film and a small portion of hidrophilic cotton was placed in its interior and maintained at the same temperature and fotophase condictions. Sterilized eggs of Anagasta kuehniella were added each two days for the insects feeding. The fungi were pathogenic to the predator and M. anisopliae was more virulent caused lethal effects quickly than the other tested fungi. 

KEYWORDS - Biological control, microbial control, greenhouse crops. 

RESUMO - O efeito dos Beauveria bassiana (isolado IBCB 66), Metarhizium anisopliae (isolado IBCB 121), Paecilomyces fumosoroseus (isolado IBCB 141) e Lecanicillium (= Verticillium) lecanii (isolado JAB 02) sobre adultos de Orius insidiosus foi estudado em sala climatizada a 25±1°C, 70±10% UR e fotofase de 12 horas. Os predadores foram colocados em placas de Petri (9cm de diâmetro) com papel filtro tratado com 1 mL das suspensões (1,0 × 10⁶; 0,5 × 10⁷; 1,0 × 10⁷; 0,5 × 10⁸ e 1,0 × 10⁸ conídios/mL). As placas, contendo uma pequena porção de algodão hidrófilo no interior, foram fechadas com filme plástico e mantidas nas mesmas condições. No tratamento testemunha foi adicionada água esterilizada (1 mL) ao papel filtro. A cada dois dias foram colocados ovos de Anagasta kuehniella esterilizados para alimentação. Cada inseto morto foi lavado em álcool 70%, hipoclorito de sódio a 2% e água destilada esterilizada. Os fungos foram patogênicos ao predador, sendo que M. anisopliae provocou efeito letal mais rápido que os demais fungos testados. 

PALAVRAS-CHAVE - Controle biológico, controle microbiano, cultivos protegidos. 
 

Tabela 1

Figura 1

Figura 2

Os percevejos do gênero Orius movem-se rapidamente, sendo os adultos bons voadores, o que faz com que esse inimigo natural apresente grande poder de busca e possa aumentar a sua população rapidamente. Os insetos, agregam-se em áreas onde exista abundância de alimento e sobreviver em ambientes de baixa densidade de presas (Lewis 1973; Bush et al. 1993). Nesse gênero estão os mais importantes predadores de tripes, pulgões, moscas-brancas e ácaros, importantes pragas em cultivos protegidos e ovos de várias espécies de insetos em cultivos comerciais (van Lenteren et al. 1997; Funderburk et al. 2000) e em plantas invasoras (Silveira et al. 2003). 

Várias espécies de Orius são utilizadas em programas de controle biológico de tripes, pulgões e moscas-brancas em diversos países da Europa, Ásia, EUA e Canadá (Riudavets 1995; Bueno 2000). No Brasil, Orius insidiosus (Say) (Hemiptera: Anthocoridae) é a espécie mais abundante e de maior potencial para utilização em programas de controle biológico (Bueno 2000). Manejando-se adequadamente o ambiente agrícola, plantas cultivadas e invasoras podem promover a conservação de várias espécies de Orius (Silveira et al. 2003). 

A utilização de fungos entomopatogênicos para o controle biológico de pragas tem sido estudada há mais de 100 anos, com aplicações em escalas locais e regionais. Os fungos Hyphomycetes possuem quase todas as características desejáveis para um patógeno efetivo como produto comercial, fato este que tem despertado grande interesse no seu estudo (Alves 1998). 

Os agentes microbianos de controle de pragas são considerados seguros para o ambiente, homem e outros inimigos naturais, são de extrema importância e geralmente necessários para o controle de algumas pragas que apresentam alta capacidade reprodutiva e ciclo de vida reduzido como é o caso dos pulgões. Entretanto, é necessária a realização de estudos que comprovem essa segurança ou o impacto que determinado microrganismo entomopatogênico venha a causar sobre outros inimigos naturais (Milner 1997; Shah et al. 2004). 

As estratégias de disseminação do patógeno no ambiente possuem grande importância no desencadeamento do processo infectivo podendo afetar diretamente o curso dos eventos que interagem para a ocorrência das epizootias naturais, ou nos programas de liberação manipulados pelo homem. Para entender e prever o desenvolvimento de epizootias, os meios de transmissão precisam ser identificados e a capacidade de dispersão dos patógenos quantificada. Os agentes mais freqüentemente envolvidos na transmissão de patógenos, além do próprio hospedeiro, são chuva, vento, gravidade, insetos e pássaros. Os predadores e parasitóides são capazes de transmitir ou disseminar entomopatógenos em populações de pragas por meio da superfície do corpo contaminada, das fezes ao se alimentarem de hospedeiros infectados, sendo a atividade patogênica geralmente mantida após a passagem pelo trato digestivo dos predadores (Young & Hamm 1985; Moscardi et al. 1996), ou pela contaminação do aparelho bucal. 

Poucas pesquisas têm sido feitas visando à avaliação de fungos entomopatogênicos sobre os inimigos naturais, deixando uma lacuna no que diz respeito à possibilidade de utilização de predadores em associação com fungos em programas de manejo de pragas. Sobre os antocorídeos, apenas o trabalho de Dunkel & Jaronski (2003) relatando que a espécie Xylocoris flavipes (Reuter) (Hemiptera: Anthocoridae) não foi afetada pelo isolado GHA de B. bassiana. Assim, este trabalho teve por objetivo avaliar a patogenicidade dos fungos entomopatogênicos Beauveria bassiana (Bals.) Vuill., Metarhizium anisopliae (Metsch.) Sorok., Paecilomyces fumosoroseus (Wise) (Holm ex SF Gray) e Lecanicillium (= Verticillium) lecanii (Zimmerman) ao predador O. insidiosus. 

Material e Métodos

O estudo foi realizado no Laboratório de Patologia de Insetos do Departamento de Entomologia da Universidade Federal de Lavras. Foram utilizados nos bioensaios fêmeas e machos de O. insidiosus. Os insetos foram colocados em placas de Petri (9 cm de diâmetro) com papel filtro tratado com 1 mL de suspensão dos fungos B.bassiana (isolado IBCB 66)¹, M. anisopliae (isolado IBCB 121), P. fumosoroseus (isolado IBCB 141) e L. lecanii (isolado JAB 02), nas concentrações de 1,0 × 10⁶; 0,5 × 10⁷; 1,0 × 10⁷; 0,5 × 10⁸ e 1,0 × 10⁸ conídios/mL (metodologia adaptada de Mesquita et al. 1999). As placas de Petri foram fechadas com filme PVC e no interior foi colocada uma pequena porção de algodão hidrófilo umedecido, sendo mantidas em sala climatizada a 25±1°C, 70±10%UR e fotofase de 12 horas. No tratamento testemunha foi adicionada água esterilizada (1 mL) ao papel filtro, utilizando os mesmos procedimentos para os demais tratamentos. 

A cada dois dias foram fornecidos ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) para alimentação dos predadores. O experimento foi composto de quatro repetições por tratamento e cada repetição foi constituída de uma placa de Petri (9 cm de diâmetro) com dez insetos, perfazendo um total de quarenta insetos por tratamento, em um delineamento experimental inteiramente casualizado. 

Foi avaliada a mortalidade diariamente. Cada inseto morto foi lavado em álcool 70%, hipoclorito de sódio a 2% e água destilada esterilizada, por 10 segundos em cada um para promover a desinfestação superficial. Em seguida, os insetos foram transferidos para novas placas de Petri (9 cm de diâmetro), com papel filtro esterilizado e umedecido para confirmação da mortalidade causada pelo patógeno, via observação do crescimento micelial e conidiogênese sobre o cadáver. 

Os dados obtidos foram submetidos à análise de Probit para a determinação dos valores de TL50 (em dias) para os diversos tratamentos, segundo Haddad (1998). 

Resultados e Discussão

A exposição de adultos do predador O. insidiosus ao fungo B. bassiana resultou em um tempo letal mediano (TL50) ao redor de 5 a 7 dias após a infecção. Embora tenha ocorrido diferença entre algumas das concentrações, essa foi pequena (Tabela 1). Esses valores são semelhantes aos encontrados por Poprawski et al. (1997), que observaram o efeito letal e subletal dos fungos entomopatogênicos B. bassiana e P. fumosoroseus sobre o predador Serangium parcesetosum Sicard (Coleoptera: Coccinellidae), em condições de laboratório. Neste trabalho foi observado mortalidade dos predadores quando foram pulverizados com as suspensões dos fungos diretamente. Também foi observada modificação na duração do estágio larval. As larvas que se alimentaram com presas contaminadas por B. bassiana apresentaram 86% de mortalidade. As larvas que se alimentaram com presas previamente contaminadas a 24, 48, 72 ou 96 horas, apresentaram 92,5, 71,4, 71,4 e 44,0% de mortalidade, respectivamente. 
 
 

James et al. (1995), estudando a persistência do efeito do fungo B. bassiana sobre o afídeo Acyrthosiphon pisum (Harris) (Hemiptera: Aphididae) e o predador Hippodamia convergens Guérin-Méneville (Coleoptera: Coccinellidae) em campos de alfafa, verificaram que no início do desenvolvimento da cultura ocorreu uma redução de 75 a 93% na população do predador, não sendo observado nenhum efeito sobre o predador no final da safra. Este comportamento se deve aos hábitos comportamentais do inseto e às condições climáticas no decorrer do experimento. 

Magalhães et al. (1988) verificaram os efeitos de B. bassiana sobre os predadores Coleomegilla maculata De Geer (Coleoptera: Coccinellidae) e Eriopis connexa Germar (Coleoptera: Coccinellidae). Os conídios foram aplicados diretamente sobre os predadores e sobre o substrato (feijoeiro) para alimentação de suas presas, Cerotoma arcuatus (Oliv.) (Coleoptera: Chrysomellidae) e Empoasca kraemeri (Ross e Moore) (Hemiptera: Cicadellidae). Foi observado que as espécies predadoras e suas presas são igualmente suscetíveis a B. bassiana quando os conídios são aplicados diretamente sobre os insetos. Já o fungo Zoophthora radicans não afetou os predadores. O autor concluiu e reforça a hipótese que B. bassiana é capaz de infectar as duas espécies de predadores em laboratório. 

Todorova et al. (1998) observaram que o isolado ATCC 2991 de B. bassiana pulverizado sobre pólen e em larvas de Leptinotarsa decemlineata (Say) (Coleoptera: Chrysomelidae) aumentou o tempo de desenvolvimento do predador C. maculata em 20,0; 27,3; 27,0 e 25,9% para as concentrações de 1,0 × 10², 1,0 × 10⁴, 1,0 × 10⁶ e 1,0 × 10⁸ blastósporos/mL, respectivamente. O isolado ARSEF 2991 de B. bassiana não mudou o tempo do desenvolvimento total de C. maculata, mas causou distúrbios durante os dois últimos ínstares da fase larval. 

Em cultivo de algodão foi aplicado 1,5 x 10¹³ conídios/ha do isolado GHA de B. bassiana (bioinseticida produzido em escala comercial pela Emerald. BioAgriculture, fórmula Mycotech Corp., Buttle, MT e registrado nos EUA) e observou-se que os insetos não alvos Orius, Nabis e Geocoris não foram afetados significativamente (Jaronski et al. 1998). O mesmo isolado foi aplicado sobre o papel filtro em três diferentes concentrações contra o 5° ínstar do predador X. flavipes. Durante 10 dias de avaliação o predador foi conduzido em regime de fome. Não foi observado efeito letal sobre o predador. Ocorreu infecção de 0 e 16%, respectivamente, para as concentrações de 2,6 × 10⁶ e 2,7 × 10⁷ conídios/cm². Os dados indicam que esse isolado de B. bassiana pode ser recomendado em aplicações de campo (Dunkel & Jaronski 2003). 

Pessoa et al. (2005) relatou que não houve efeito das suspensões 1,0 × 10⁴, 1,0 × 10⁵, 1,0 × 10⁶, 1,0 × 10⁷ e 1,0 × 10⁸ conídios/mL do fungo B. bassiana sobre a viabilidade dos ovos e de larvas de primeiro e segundo ínstares de Chrysoperla externa Hagen (Neuroptera: Chrysopidae), constatando-se uma atividade entomopatogênica apenas sobre aquelas no terceiro estádio. Observou-se diminuição na duração do terceiro ínstar de larvas tratadas com as suspensões 1,0 x 10⁷ e 1,0 x10⁸ conídios/mL. 

No presente trabalho, M. anisopliae foi o fungo que causou maior efeito sobre os predadores, proporcionando menor TL50 em todas as concentrações testadas (Tabela 1). Com relação à mortalidade, tanto B. bassiana como M. anisopliae foram patogênicos a O. insidiosus, causando 100% de mortalidade 12 dias após a inoculação (Fig. 1A e 1B). Esses resultados são semelhantes aos encontrados por Donegan & Lighthart (1989), que relataram o efeito do fungo B. bassiana associado a condições de estresse (inanição, nutrição e temperatura) sobre o predador Chrysoperla carnea (Stephens) (Neuroptera: Chrysopidae), em condições de laboratório. De forma análoga, Ventura et al. (1996) observaram o efeito do fungo M. anisopliae sobre o terceiro ínstar larval do predador Chrysoperla kolthoffi (Navás) (Neuroptera: Chrysopidae), em condições de laboratório. Foi utilizado um gradiente de suspensões de 1,5 × 10⁴ a 1,0 × 10¹² conídios/mL. As larvas apresentaram alta suscetibilidade para o fungo testado, especialmente na concentração 1,5 × 10⁸ conídios/mL, com 100% de mortalidade na maior concentração. 
 

Figura 1. Mortalidade diária confirmada de Orius insidiosus após inoculação com os fungos entomopatogênicos Beauveria bassiana (A) Metarhizium anisopliae (B) (25±1°C; 70±10%; fotofase de 12h)..

O comportamento do fungo P. fumosoroseus foi diferente para todas as concentrações testadas, não ocorrendo sobreposição dos valores do intervalo de confiança (Tabela 1). 

James & Lighthart (1994) observaram os efeitos de B. bassiana (isolados ARSEF 252 e ARSEF 2883), M. anisopliae (isolado ARSEF 683) e P. fumosoroseus (isolado 20874) sobre o inseto predador H. convergens. M anisopliae (com 97% de mortalidade), P. fumosoroseus (com 56% de mortalidade) e os isolados de B. bassiana (com 95 e 75% de mortalidade) foram patogênicas para o predador, resultados semelhantes aos encontrados no presente estudo. 

Generoso (2002), trabalhando com B. bassiana (isolado CG 149) e com P. fumosoroseus (isolado JAB 12), com concentrações de 1,0 × 10⁴, 1,0 × 10⁵, 1,0 × 10⁶, 1,0 × 10⁷ e 1,0 × 10⁸ conídios/mL, verificou que esses fungos foram seletivos às larvas de primeiro e terceiro ínstares de C. externa, provocando baixa mortalidade nesses estádios de desenvolvimento. 

Para L. lecanii sobre os adultos de O. insidiosus, quando comparado aos demais fungos estudados, foi obtido um dos maiores tempos letais, ocorrendo diferença entre as concentrações analisadas (Tabela 1). 

Pavlyushin & Smits (1996) verificaram o efeito dos fungos V. lecanii, B. bassiana e P. fumosoroseus para os predadores C. carnea, C. nipponensis (Okamoto) (Neuroptera: Chrysopidae) e Cicloneda limbifer Casey (Coleoptera: Coccinellidae). Foi observado que utilizando suspensões contendo 0,5 × 10⁷ e 2,5 ×x 10⁷ conídios/mL, ocorreu uma mortalidade em Chrysoperla spp., de 4%, e quando se utilizou uma suspensão contendo 1,0 × 10⁷ conídios/mL, essa mortalidade foi de 28%. O predador C. limbifer foi mais sensível a B. bassiana. 

O fungo M. anisopliae provocou efeito letal mais rápido que os demais fungos testados, sendo, portanto, o mais virulento para o predador dentre os fungos estudados. 

De maneira geral, os fungos foram patogênicos ao predador O. insidiosus, demonstrando a suscetibilidade desse predador, embora os tempos letais obtidos tenham sido maiores quando comparados aos valores obtidos em experimentos realizados com insetos-praga. Em experimentos de laboratório, pulverizando-se o fungo M. anisopliae na concentração de 1,0 × 10⁸ conídios/mL sobre ninfas de Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae), obteve-se TL₅₀ de 1,98 dia e 1,76 dia para ninfas de Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae) (Loureiro & Moino 2006). Wraigth et al. (2000) em experimentos de campo e laboratório, aplicando concentrações variando de 1,0 a 2,5 × 10³ conídios/mm² de B. bassiana e P. fumosoroseus, sobre ninfas de 3^o e 4^o ínstares de Bemisia argentifolli Bellows e Perring (Hemiptera: Aleyrodidae), obteve uma porcentagem de mortalidade ao redor de 90%, com TL₅₀ de 4 dias. O maior valor de TL₅₀ pode permitir ao predador já infectado alimentar-se daqueles insetos que escapem da ação do bioinseticida. 

Os fungos foram altamente patogênicos a O. insidiosus, com 100% de mortalidade confirmada aos 14 dias após a infecção (Figuras 2A e 2B). Porém, esses valores, quando comparados com a patogenicidade dos mesmos aos insetos-praga (Loureiro & Moino 2006), mostraram certo grau de seletividade em concentrações menores. 
 
 

Figura 2. Mortalidade diária confirmada de Orius insidiosus após inoculação com os fungos entomopatogênicos Paecilomyces fumusoroseus (A) e Lecanicillium (= Verticillium) lecanii (B) (25±1°C; 70±10%; fotofase de 12h).

De acordo com os dados obtidos nessa pesquisa e segundo os autores Milner (1997) e Wraigth et al. (2000), B. bassiana e M. anisopliae não são específicos a um grande número de insetos-praga (são patógenos de mais de 200 espécies de insetos) ou a inimigos naturais (predadores e parasitóides), demonstrando ser pouco seletivos ao predador de tripes, pulgões e ácaros. Já P. fumosoroseus e L. lecanii são fungos mais específicos, indicados para o controle de pulgões, mosca-branca, cochonilhas e ácaros. Produtos comerciais à base desses fungos já foram desenvolvidos e utilizados em grande escala, indicando que o uso desses dois fungos entomopatogênicos em ambientes de cultivo protegido deve ser estudado mais aprofundamente. 

Magalhães et al. (1998), verificaram que os entomopatógenos podem atuar de forma nociva sobre os predadores, podendo alterar vários aspectos da sua biologia, como o ciclo de vida. Uma redução na duração da fase larval do predador pode ser considerada desfavorável sob o ponto de vista do controle biológico. 

Estudos realizados com o neuróptero C. carnea e o coleóptero Coccinella undecimpunctata Linnaeus (Coleoptera: Coccinellidae), evidenciaram que esses insetos podem sofrer aumento do tempo de desenvolvimento e redução do consumo alimentar quando se alimentam de Spodoptera litoralis (Boisduval) (Lepidoptera: Noctuidae) ou Aphis durantae Theobald (Hemiptera: Aphididae) tratados com Bacillus thuringiensis var. entomocidus Berl. O predador também foi afetado na sua capacidade de oviposição, produzindo menor quantidade de ovos (Salama et al. 1982). 

A avaliação realizada por Boucias et al. (1987) nas inter-relações entre AgNPV, o hospedeiro Anticarsia gemmatalis (Hubner) (Lepidoptera: Noctuidae) e outros invertebrados associados com a soja mostrou que aplicações de AgNPV não causaram redução detectável no nível populacional dos predadores encontrados na cultura da soja, como Nabis spp. (Latreille) (Hemiptera: Nabidae), Geocoris spp. Fallén (Hemiptera: Lygaeidae), Doru spp. (Scudder) (Dermaptera: Forficulidae) e Calossoma spp. Weber (Coleoptera: Carabidae), e que a maioria destes predadores apresentaram incidência de vírus da poliedrose nuclear. Resultados semelhantes a esses foram encontrados por Lamas et al. (2000), segundo os quais o AgNPV não afeta adultos de C. externa quanto aos parâmetros de longevidade, período de pré-oviposição e fecundidade, sendo também inócuo às larvas e pupas do inseto. Esses dados mostram a grande especificidade dos vírus com relação aos fungos estudados. 

De maneira geral, os fungos B. bassiana, M. anisopliae, P. fumosoroseus e L. lecanii são patogênicos ao predador Orius insidiosus sendo que M. anisopliae é mais virulento ao predador que os demais fungos testados. 

Nota
¹ Fungos pertencentes à coleção de Microrganismos Entomopatogênicos do Laboratório de Patologia de Insetos do Departamento de Entomologia da UFLA, Lavras-MG. 
IBCB = provenientes da Coleção de Microrganismos Entomopatogênicos "Oldemar Cardim Abreu" do Laboratório de Controle Biológico do Instituto Biológico. 
JAB = proveniente da coleção de Microrganismos Entomopatógenos do Laboratório de Microbiologia do Departamento de Produção Vegetal da FCAV/UNESP, Jaboticabal-SP.

Literatura Citada

Alves, S.B. 1998. Controle microbiano de insetos. 2ª. ed. Piracicaba, FEALQ. 1163p. 

Boucias, D.G., M.S.T. Abbas, L. Rathbone & N. Hotetter. 1987. Predators as potential dispersal agents of the nuclear polyhedrosis virus of Anticarsia gemmatalis (Lepidoptera: Noctuidae) in soybean. Entomophaga. 32: 97-108. 

Bueno, V.H.P. 2000. Controle biológico de pragas: produção massal e controle de qualidade. Lavras: UFLA. 207 p. 

Bush, L., T.J. Kring & J.R, Ruberson, 1993. Suitability of greenbugs, cotton aphids, and Heliothis virescens eggs for development and reproduction of Orius insidiosus. Entomol. Experim.App. 67: 217-222. 

Donegan, K. & B. Lighthart. 1989. Effect of Several Sterss Factors on the Susceptibility of the Predatory Insect Chrysoperla carnea (Neuroptera: Chrysopidae), to the Fungal Pathogen Beauveria bassiana. J. Invert. Pathol. 54: 79-84. 

Dunkel, F.V. & S.T. Jaronski. 2003. Development of a Bioassay System for the Predator, Xylocoris flavipes (Heteroptera: Anthocoridae), and Its Use in Subchronic Toxicity/Pathogenicity Studies of Beauveria bassiana Strain GHA. J. Econ. Entomol. 96: 1045-1053. 

Funderburk, J., J.Stavisky, & D.S. Olsen. 2000. Predation of Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae) in field peppers by Orius insidiosus (Hemiptera: Anthocoridae). Environ. Entomol. 29: 376-382. 

Generoso, A.R. 2002. Compatibilidade de Beauveria bassiana e Paecilomyces fumosoroseus com Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae) e metodologia para avaliação da seletividade. Dissertação (Mestrado em Agronomia) - Universidade Estadual Paulista, Jaboticabal. 63p. 

Haddad, M.L., 1998. Utilização do Polo-PC para análise de Probit. In: Alves, S.B. (Ed.), Controle Microbiano de Insetos. FEALQ, Piracicaba, p. 999-1013. 

James, R.R. & B. Lighthart. 1994. Susceptibility of the Convergent Lady Beetle (Coleoptera: Coccinellidae) to Four Entomogenous Fungi. Environ. Entomol. 23: 190-192. 

James, R.R., B.T. Shaffer, B. Croft, B. Lighthart. 1995. Field evaluation of Beauveria bassiana: its persistence and effects on the pea aphid and a non-target coccinellid in alfalfa. Biocon. Sci. Technol. 5: 425-437. 

Jaronski, S., J. Lord, J. Rosinska, C. Bradley, K. Hoelmer, G. Simmons, R. Osterlind, C. Brown, R. Staten & L. Antilla. 1998. Effect of a Beauveria bassiana-based mycoinsecticide on beneficial insects under field conditions. Brighton Conference. Pest Disease. 3: 651-656. 

Lamas, C., A. Batista Filho, L.G. Leite, L.A. Machado, J.E.M. Almeida & L.F.A. Alves. 2000. Efeito de vírus da poliedrose nuclear de Anticarsia gemmatalis AgVPN sobre Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae) e Trichogramma pretiosum (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Bioikos. 14: 54-60. 

Lewis, T. 1973. Thrips: their biology, ecology and economic importance. London: Academic. 349p. 

Loureiro, E.S. & A. Moino Junior. 2006. Patogenicidade de Fungos Entomopatogênicos aos pulgões Aphis gossypii Glover e Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae). Neotr. Entomol. 35: 660-664. 

Magalhães, B.P., J.C. Lord, S.P. Wraight,R.A. Daoust & D.W. Roberts. 1988. Pathogenicity of Beauveria bassiana and Zoophthora radicans to the Coccinellid Predators Coleomegilla maculata and Eriopis connexa. J. Invert. Pathol. 52: 471-473. 

Magalhães, B.P., R. Monnerat & S.B. Alves. 1998. Interações entre entomopatógenos, parasitóides e predadores, p. 207-210. In: S.B. Alves (ed.), Controle microbiano de insetos. 2ª. ed. Piracicaba, FEALQ, 1163p. 

Mesquita, A.L.M., L.A. Lacey, C.S. Ceianu & R. Dabire. 1999. Predatory and parasitic activity of Aphelinus asychis (Hymenoptera: Aphelinidae) following exposure to the Entomopathogenic Fungus Paecilomyces fumosoroseus (Deuteromycotina: Hypomycetes) under different humidity regimes. An. Soc. Entomol. Brasil. 28: 661-673. 

Milner, R.J. 1997. Prospects for biopesticides for aphid control. Entomophaga. 42: 227-239. 

Moscardi, F., S.L.B. Pollato & B.S. Corrêa-Ferreira. 1996. Atividade do vírus da poliedrose nuclear de Anticarsia gemmatalis Hübner (Lepidoptera: Noctuidae) após sua passagem pelo aparelho digestivo de insetos predadores. An. Soc. Entomol. Brasil. 25: 315-319. 

Pavlyushin, V.A. & P.H. Smits. 1996. Effect of entomopathogenic fungi on entomophagous arthropods. Insect pathogens and insect parasitic nematodes. Bulletin OILB SROP. Proceedings of the first joint meeting. 19: 247-249. 

Pessoa, L.G.A., R.S. Cavalcanti, A. Moino Jr. & B. Souza. 2005. Compatibilidade entre Beauveria bassiana e o predador Chrysoperla externa em laboratório. Pesq. Agropec. Bras. 40: 617-619, 2005. 

Poprawski, T.J., R.I. Carruthers, J. Speese, D.C. Vacek & L.E. Wendel. 1997. Early-season applications of the fungus Beauveria bassiana and introduction of the hemipteran predator for control of Colorado potato beetle. Biol. Cont. 10: 48-57. 

Riudavets, J. 1995. Predator of Frankliniella occidentalis (Perg.) and Thrips tabaci Lind.: a review. Waegen. Agric. Univ. Papers. 95: 43-87. 

Salama, H.S., F.N. Zaki & A.F. Sharaby. 1982. Effect of Bacillus thuringiensis Berl. on parasites and predators of the cotton leafworm Spodoptera litoralis (Boisd.). Z. Angew Entomol. 94: 498-504. 

Shah, P.A., S.J. Clark & J. Pell. 2004. Assessment of aphid host range and isolate variability in Pandora neoaphidis (Zygomycetes: Entomophthorales). Biol. Control. 29: 90-99. 

Silveira, L.C.P., V.H.P. Bueno,L.S.R. Pierre & S.M. Mendes. 2003. Plantas Cultivadas e Invasoras como Habitat para Predadores do Gênero Orius (Wolff) (Heteroptera: Anthocoridae). Bragantia. 62: 261-265. 

Todorova, S.I., D. Coderre, R.M. Duchesne & J.C. Coté. 1998. Compatibility of Beauveria bassiana with selected fungicides and herbicides. Environ. Entomol. 27: 427-433. 

Van Lenteren, J. C., M. M. Roskam & R. Timmer. 1997. Commercial mass production and pricing of organisms for biological control of pests in Europe. Biol. Control.10: 143-149. 

Ventura, M.A.,C. Ribeiro, V. Garcia, M. Canard, H. Aspock & M.W. Mansell. 1996. Susceptibility of third instar larvae of the green lacewing Chrysoperla kolthoffi (Navas) to the entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin var. anisopliae Tulloch in the laboratory (Insecta: Neuroptera: Chrysopidae). Pure and applied research in neuropterology. In: International Symposium on Neuropterology: Insecta: Neuroptera, Megaloptera, Raphidioptera, 1. Cairo, Egypt. Proceedings. Cairo, Egypt. 241-249. 

Wraight, S.P., R.I. Carruthers,S.T. Jaronski, C.A. Bradley, C.J. Garza & S. Galaini-Wraight. 2000. Evaluation of the entomopathogenic fungi Paecilomyces fumosoroseus for microbial control of the silverleaf whitefly, Bemisia argentifolii. Biol. Control. 17: 203-217. 

Young, O.P. & J.J. Hamm. 1985. The consumption of two fall armyworm pathogens with a predacious beetle, Calosoma sayi (Coleoptera: Carabidae). J. Entomol. Sci. 20: 212-218.